徳川家康の江戸城入城の際に現在地に社殿を造営し、寛文2年（1662）に遷座した。しかし、寛文8年2月の大火により社殿は全焼したが、寛文12年8月に再建された。
慶応元年（1865）に延喜式記載の「稗田神社」に改称したが、明治5年（1874）には「三田八幡神社」に改称し、郷社となった。
明治30年（1897）に「御田八幡神社」に復した。
昭和20年の東京大空襲で社殿が焼失し、昭和29年に復興された。

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